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Hofhaimer nació en en Radstadt, cerca de Salzburgo. De sus primeros años de vida, no solo se tiene poca información, sino también es contradictoria. Según el erudito suizo Joachim Vadian, el compositor en sus primeros años era autodidacta, sin embargo existen fuentes que lo vinculan a temprana edad a la corte de Federico III.
En 1478 Hofhaimer viaja a Innsbruck y se presenta ante el archiduque Segismundo de Austria, quien impresionado por su virtuosismo y la belleza de sus obras, decide contratarlo como organista de la corte real. Es muy probable que aquí mantuviera cercano contacto con Heinrich Isaac, quien por aquellos años se convertiría en compositor de la corte.
Para 1490 la oposición de la población del Tirol llevó a Segismundo a entregar el poder a Maximiliano I, quien decidió mantener a Hofhaimer en su puesto, lo que le significó agendar una serie de viajes a lo largo de Europa, donde contribuyó en el diseño y construcción de varios órganos.
Valorando su servicio, el emperador Maximiliano lo nombra caballero y noble en 1515, bajo el titulo de “Primer Organista del Emperador”. Siete años más tarde, viaja a Salzburgo, donde permanece como organista de la catedral hasta su muerte.
